De nieuwe Sins of the Father-quest neemt je mee in de bloederige en reeds 16 jaar lopende Myreque-verhaallijn. Hierin proberen vrijheidsstrijders, genaamd de Myreque, de donkere moeraslanden van Morytania te bevrijden uit de greep van vampier Lord Drakan.
Wanneer spelers de Sins of the Father-quest voltooien, krijgen ze toegang tot de voorheen ontoegankelijke stad Darkmeyer. Binnen deze muren ontdekken ze nieuwe winkels, voorzieningen, vijanden en skills waaronder de Hallowed Sepulchre agility course en de Essence Mine.
De Essence Mine biedt spelers een nieuwe manier om de Runecrafting-skill te trainen door gebruik te maken van de mysterieuze kracht van de mineraalafzettingen in Darkmeyer. De Hallowed Sepulchre is een nieuwe minigame waar spelers hun Agility-skill kunnen trainen door een met boobytraps gevulde crypte te doorkruisen. Deze crypte herbergt de langgestorven burgers van de oude stad Hallowvale.
